Ingen tvinges til at blive medlem af en kult. Den byder dig velkommen. Den forstår dig. Den omslutter dig, indtil ordene bliver mere end sandhed - de gør dig hel. I slutningen af 1970'erne leder de karismatiske Isaac og Rebecca Walker Collective Justice Mission. De er stemplet som radikale og føler sig forfulgt af den amerikanske regering og flytter deres tilhængere til det eneste sted, hvor de mener, at de kan skabe et socialistisk utopia: Sydamerikas jungle. Der bygger de Freedom Town. Men de efterladte i USA bliver bekymrede: Hvad er det egentlig, der foregår på dette jungleanlæg? The Church in the Darkness kombinerer en unik fortælling med et stramt top-down action-infiltrations-gameplay i et åbent miljø.

Som Vic, en tidligere politibetjent, rejser du til Sydamerika for at komme ind i Freedom Town og se til din nevø, Alex. Du kan spille, som du vil - du kan undgå at blive opdaget, angribe vagterne med ikke-dødelige metoder eller dræbe alle, der kommer i vejen for dig. Men du bliver nødt til at leve med konsekvenserne af de valg. Hver gennemspilning byder på unikke gameplay-scenarier og historieelementer med forskellige karakterpersonligheder og en skiftende fortælling fortalt gennem efterforskning og handling. Sug til dig af historien gennem byens PA-system, hvor prædikanterne deler deres dogmer og overbevisninger. Find dokumenter og breve spredt rundt omkring i lejren, som giver dig et fingerpeg om Freedom Towns sande natur.