’Ponyo på klippen ved havet’ trækker veksler på H.C. Andersens ’Den lille havfrue’, men den er samtidig sin helt egen. Mest af alt minder filmens enkle streg om Miyazakis gennembrudsfilm ’Min nabo Totoro’. Den unge dreng Sosuke, møder en dag en mærkeligt udseende guldfisk som han kalder Ponyo, og de to bliver gode venner. Ponyos største ønske er at leve blandt menneskene, men havets kræfter gør deres for at holde hende fra landjorden. Og som om det ikke var nok: Ponyos egensindighed sætter en ældgammel forbandelse fri. Pludselig er hele verden i fare.