Efter år med borgerkrig og voksende politisk uro trues menneskehedens fremtid, da vores fjerneste kolonier trænger ind på de hellige verdener i Covenant, en magtfuld alliance af fremmede arter.Da Covenant ødelægger verden efter verden, står kun én soldat i deres vej: en supersoldat, der er forstærket med cybernetiske teknologier, Master Chief.Men da Covenants sande formål og hemmelighederne om hans egen gådefulde fortid smelter sammen, må Master Chief beslutte, om menneskeheden er værd at redde.